Hurst jest wychowankiem Evertonu. W pierwszej drużynie zadebiutował w sezonie 1965/66. Najpierw był napastnikiem, ale od 1968 roku zaczął grać jako środkowy obrońca. "The Toffees" mistrzostwo wywalczyli w sezonie 1969/70, a Hurst był graczem, który wystąpił we wszystkich 42 spotkaniach, zdobywając pięć bramek. Potem klub jeszcze wywalczył Tarczę Wspólnoty. Hurst był w Evertonie przez 11 lat, występując w 404 meczach, w których strzelił 34 gole. W 145-letniej historii tego klubu tylko 16 zawodników częściej broniło jego barw. "The Toffees" przekazali w oświadczeniu, że Hurst zmarł w swoim domu po długiej chorobie. Everton w żałobie po śmierci Johna Hursta "Wszyscy w Evertonie są głęboko zasmuceni śmiercią Johna Hursta w wieku 76 lat" - napisano. Po odejściu z "The Toffees" Hurst grał jeszcze przez kilka lat w Oldham Athletic. Potem jednak wrócił na Goodison Park, by przez kilka lat zasilić sztab szkoleniowy.