John, podobnie jak jego pięć lat starszy brat, również jest wychowankiem Evertonu. W seniorskim futbolu zadebiutował w czwartoligowym Macclesfield Town. Reprezentował także barwy dwóch klubów z USA - występującego w lidze MLS New York Red Bulls oraz Orlando City. Oprócz Johna i Wayne'a, uważanego za jednego z najlepszych obecnie angielskich piłkarzy, w rodzinie Rooneyów futbol uprawia także ich kuzyn - Tommy. On także jest napastnikiem. Występuje obecnie w zespole Vauxhall Motors w szóstej lidze.